我室钟上威、邓兴旺研究组合作揭示出土幼苗形态建成的转录调控网络
2018年5月29日,北京大学生命科学学院、现代农学院、蛋白质与植物基因研究国家重点实验室钟上威研究组与邓兴旺研究组合作在国际知名学术期刊《PNAS》上发表了题为“Genome-wide regulation of light-controlled seedling morphogenesis by three families of transcription factors”的研究论文。文章首次鉴定了调控出土幼苗形态建成的关键转录因子,并阐明这些转录因子的互作关系与调控机理,构建了出土幼苗形态建成的转录调控分子信号网络。
土壤中向上生长的植物幼苗,处于黑暗环境,同时承受着土壤的机械压力。为了适应土壤中的生长环境,幼苗形态发育为暗形态建成,表现为下胚轴快速向上伸长,子叶扩展被严格抑制并闭合,减少向上生长所遇到的土壤阻力。同时,幼苗在顶端形成弯钩,保护脆弱的顶端分生组织免受土壤机械压力的损伤。幼苗出土后,下胚轴伸长抑制,顶端弯钩打开,子叶快速打开和扩展,以吸收更多阳光,实现光合自养生长。幼苗出土前后的形态建成巨变,与所处土壤环境的剧变紧密联系,是研究植物适应环境的经典模型。出土前后,幼苗全基因组有超过四分之一的基因表达发生显著变化,这是幼苗形态建成巨变的分子基础,但该过程中全基因组大规模转录调控的分子机制还尚未清楚。
幼苗出土前后有两个主要环境因子发生快速变化,出土前是无光照与有机械压力,出土后是有光照与无机械压力。之前研究发现光信号通路中有两类转录因子,PIFs和HY5,参与调控植物幼苗的光暗形态建成。出土中,幼苗能根据土壤机械压力相应合成气体植物激素乙烯,并通过稳定转录因子EIN3和EIL1,促进幼苗出土生长。为了研究这些转录因子对出土幼苗形态建成的调控作用,本研究通过分子遗传学的方法模拟出土前后这三类转录因子的蛋白变化,同时突变了四个PIFs与EIN3及EIL1,并在六缺突变体中组成型过表达HY5,构建出了HY5ox/pif1345ein3eil1的多重突变体与过表达材料。结果显示,该植株在黑暗环境中组成型呈现为出土后的形态建成,其顶端弯钩完全消失,下胚轴伸长显著抑制,子叶完全打开并完全扩展。全基因组测序分析发现,该植株中有近三千个基因的表达在黑暗中发生了逆转,组成型呈现为出土后幼苗的表达模式。分子遗传学与转录组测序分析的结果相互印证,表明这三类转录因子是调控出土幼苗形态建成的核心转录因子,共同介导出土前后幼苗的全基因组转录调控,实现形态建成的巨变。
为了阐明土壤中稳定的PIFs与EIN3/EIL1这两类转录因子的作用机制,本研究进一步在pif1345ein3eil1的六缺突变体中逐一转基因过表达单个PIFs和EIN3。意外发现,在六缺突变体背景中过量表达单个PIFs或EIN3,能部分恢复甚至完全逆转大量基因的表达模式。表型分析显示单个PIFs或EIN3能完全恢复六缺突变体的下胚轴伸长,顶端弯钩形成,以及子叶打开与扩展的表型,使得六缺突变体呈现出类似野生型的暗下形态建成表型。对调控幼苗顶端弯钩关键基因HLS1的研究发现,单个PIFs和EIN3蛋白在六缺突变体背景中能独立直接结合到HLS1的启动子上,激活HLS1的基因表达,与顶端弯钩完全回补的表型一致。这些结果说明在调控出土幼苗的形态建成中,PIFs与EIN3/EIL1这两类转录因子是完全独立且功能冗余。
该作用机制与钟上威研究组去年对叶绿体发育调控所揭示的机制正好相反(Liu et al., Plant Cell, 2017)。在叶绿体发育中,光信号通路的PIFs与机械压力稳定的EIN3形成一个转录调控复合体,互相依赖,共同调控叶绿体发育。出土幼苗在形态建成与叶绿体发育中采用相反的调控机制正好与幼苗出土的复杂过程相适应。幼苗出土过程可以分为三个连续的阶段,完全在土里,部分出土,以及最终的完全出土(见图示)。在土里生长时,幼苗处于黑暗与高强度土壤机械压力,需要抑制叶绿体发育,同时启动暗下形态建成,适应土壤中环境。破土而出时,尽管幼苗部分露出地面,从黑暗转入光照环境,但顶端还有土壤或泥块。光照能快速降解PIFs和EIN3,但顶端遇到的机械压力能拮抗光照,稳定EIN3。由于叶绿体发育抑制依赖于PIFs与EIN3的共同存在,此时叶绿体发育被启动,使得幼苗能进行光合作用供能。但由于幼苗形态建成由PIFs与EIN3独立调控,顶端机械压力稳定的EIN3能抑制幼苗形态建成的转变,使其仍保持土壤中的形成建成,保护幼苗免受顶端机械压力的损伤。当幼苗最终突破顶端泥土完全出土时,PIFs和EIN3蛋白都被降解,幼苗快速实现出土后的形态建成转变,适应土壤外的生长环境。因此,植物幼苗应用这一非常精巧的作用机制,完美应对了出土过程中的复杂环境变化,最大程度实现幼苗出土的存活。
生命科学学院、蛋白质与植物基因研究国家重点实验室博士后施慧(现首都师范大学教授,PI),PTN项目研究生吕默含、罗翊雯,及研究助理刘守成是该论文的并列第一作者。钟上威研究员与邓兴旺教授为该论文的共同通讯作者。该研究工作得到了国家自然科学基金,科技部国家重点研发计划,蛋白质与植物基因研究国家重点实验室,以及美国国立卫生研究院的资助。
原文链接:http://www.pnas.org/content/early/2018/05/22/1803861115
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